Une vue complète des réponses métaboliques à la perturbation du CYP98 chez les plantes ancestrales (2023)

Les plantes terrestres ont évolué à partir d'algues vertes d'eau douce il y a environ 480 millions d'années, nécessitant la mise en place de divers mécanismes d'adaptation pour surmonter de nouveaux stress, tels que l'exposition aux ultraviolets, la sécheresse, les fluctuations rapides de température et les attaques de ravageurs et d'agents pathogènes (Kenrick et al., 2012; Yin et Ulm, 2017). L'un des mécanismes adaptatifs est principalement dû à l'émergence et à l'évolution de métabolites secondaires, tels que les composés phénoliques, principalement dérivés des voies phénylpropanoïde et phénylpropanoïde-acétate. Les trois premières étapes des deux voies sont les mêmes, appelées la voie centrale des phénylpropanoïdes (Vanholme et al., 2012). Dans la voie centrale, le précurseur initial est la L-phénylalanine et le produit final est le ρ-coumaroyl-CoA. Par la suite, le ρ-coumaroyl-CoA entre dans la voie des phénylpropanoïdes pour la biosynthèse des monolignols, ou entre dans la voie des phénylpropanoïdes-acétate pour produire des flavonoïdes et des diarylheptanoïdes, etc. (Davies et al., 2020).

Les phénylpropanoïdes vont des simples acides hydroxycinnamiques solubles et leurs conjugués (HCC) aux biopolymères complexes comme la lignine ou la subérine. Les HCC solubles comprennent l'acide caféique, férulique ou sinapique conjugué à une gamme variée de sucres, d'acides organiques, d'alcools ou d'amines (Alber et al., 2019). Caféoyl-5-O-le shikimate, molécule intermédiaire, est indispensable à la biosynthèse de la lignine (Escamilla-Trevino et al., 2014). La lignine est dérivée du couplage oxydatif de trois précurseurs monomères phénylpropanoïdesr-alcools coumaryl, coniferyl et sinapyl (collectivement appelés monolignols). Les trois principaux monomères sont incorporés dans le polymère de lignine commep-unités hydroxyphényl (H), guaiacyl (G) et syringyl (S), respectivement (Boudet et al., 2003). La biosynthèse des unités G et S nécessite une hydroxylation du cycle phénolique en positions méta (ou 3-). L'étape de 3-hydroxylation est catalysée par la 4-coumaroyl-shikimate 3'-hydroxylase chez les angiospermes, qui appartient à la famille du cytochrome P450 monooxygénase 98 (CYP98) (Schoch et al., 2001). Les résultats des reconstructions phylogénétiques et des plages d'utilisation des substrats des enzymes CYP98 suggèrent que des duplications de gènes indépendantes au sein des angiospermes rendent la divergence des CYP98A spécifiques au 4-coumaroyl-shikimate et ceux avec une large gamme de substrats, vraisemblablement liés à la lignine et à la biosynthèse phénolique soluble, respectivement. . Les CYP98 des plantes sans graines, telles que la mousse, les lycopodes et les fougères, ont des profils d'utilisation du substrat distincts des CYP98 liés à la lignine des angiospermes in vitro (Alber et al., 2019).

CYP98est considérée comme l'une des familles de gènes les plus conservées et apparaît en premier chez la mousse (Xu et al., 2009). Bien que les mousses n'aient pas de véritable système vasculaire et soient considérées comme des plantes non lignifiées, les perspectives actuelles suggèrent la possibilité d'une voie de pré-lignine apparaissant dans les mousses au cours des premières étapes de la transition de l'eau à la terre (Rensing et al., 2020). L'enzyme complète impliquée dans la voie de biosynthèse de la lignine apparaît d'abord dans la mousse parmi les plantes terrestres. Il n'existe pas plus de cinq membres de la famille des gènes de la biosynthèse de la lignine dans une espèce antérieure à la mousse, ce qui fait de la mousse une espèce qui se divise et se tourne vers l'évolution. La plus haute expression dePpCYP98(Pp3c22_19010V3.1) de la moussePhyscomitrium(précédemmentPhyscomitrelle)ouvrira été observé dans les gamétophores en développement, les phyllidés nouvellement émergés et allongés (structures semblables à des feuilles), les organes reproducteurs (gamétanges : anthéridies mâles et archégones femelles), les embryons et les sporophytes en développement, y compris les spores immatures, alors que de faibles niveaux d'expression ont été détectés dans le protonema filamenteux haploïde (Rensing et al., 2020). Renault el at. (2017) ont suggéré que le PpCYP98 était couplé au catabolisme de l'ascorbate et contrôlait la synthèse de la cuticule de la mousse, ce qui empêchait la dessiccation et la fusion des organes. De plus, les expressions dePpCYP98et d'autres gènes impliqués dans les voies de synthèse des monolignols ont été augmentés lorsqueP. ouverta été inoculé par des champignons pathogènes dans notre précédente étude, comme la cinnamoyl alcool déshydrogénase (PpCAD1) (Jiang et al., 2022). En particulier, la capacité dePpCAD1synthétiser des monolignols a été démontrée par expression ectopique dansArabidopsis thaliana(Jiang et al., 2022). Bien quePpCYP98ne parvient pas à compléter le phénotype de perte de fonction deArabidopsis cyp98a3, il a une activité in vitro avecp-coumaroyl-shikimate (Kriegshauser et al., 2021). Selon Kriegshauser et al. (2021) ont également rapporté que le HCT, qui fournissait le substrat du CYP98, avait une fonction cruciale dans la production de dérivés de caféateP. ouvertvia la formation d'unp-intermédiaire coumaroyl-5-O-shikimate. Donc,P. ouvertpeuvent non seulement synthétiser des cuticules via PpCYP98, mais ont également le potentiel de synthétiser des composés de type lignine. LePpCYP98la ligne de suppression présentait systématiquement une formation de gamétophore avortée dansP. ouvert.CYP98inactivation dansArabidopsissupprime également sévèrement la croissance et la fertilité (Franke et al., 2002). Il a été rapporté que l'ingénierie de la lignine entraînait de profondes conséquences métaboliques chez les angiospermes, suggérant quePpCYP98 pourrait également avoir un effet à l'échelle du système sur la croissance et le développement desP. ouvert(Vanholm et al., 2010).

Cette étude vise à étudier les fonctions dePpCYP98dans les bryophytes par analyse du transcriptome et du métabolome, par exemple s'il participe à la synthèse de composés de type lignine et si sa délétion perturbe d'autres voies métaboliques.